ที.เจ. มิลเลอร์ เป็นหนึ่งในนักแสดงตลกและนักแสดงรุ่นใหม่ ที่ต้องการตัวมากที่สุดในโลกแห่งคอมเมดี้ ถูกตั้งฉายาให้เป็นหนึ่งใน 10 นักแสดงตลกอันดับต้น ๆ ที่เฝ้าจับตามอง ของ Variety เช่นเดียวกับการเป็นหนึ่งใน ปรากฏการณ์ความตลกมหึมาอันต่อไป ของ Entertainment Weekly นอกจากนั้นคือภาพยนตร์เรื่อง โยกี้ แบร์ ในช่วงฤดูใบไม้ร่วงนี้เขาจะแสดงร่วมกับแจ็ค แบล็ค และเจสัน ซีเกล ในภาพยนตร์ไลฟ์แอคชั่นรูปแบบ 3 มิติเรื่อง Gulliver's Travels, และในภาพยนตร์ดราม่าระทึกขวัญของโทนี่ สก็อตต์ เรื่อง Unstoppable ร่วมกับเดนเซล วอชิงตัน และ คริส ไพน์ มิลเลอร์สร้างภาพยนตร์อินดี้แนวคอมเมดี้ ผลงานของเจสซี่ พีเร็ตซ์ เรื่อง My Idiot Brother ที่เขาแสดงร่วมกับ พอล รัดด์, อดัม สก็อตต์, ราชิดา โจนส์, โซอี้ เดสชาแนล และเอลิซาเบ็ธ แบงค์ส
มิลเลอร์เป็นที่สนใจสำหรับผู้ชมเป็นครั้งแรกในปี 2008 เมื่อเขาแสดงในภาพยนตร์สุดฮิต ผลงานของ เจเจ อับรัมส์ เรื่อง Cloverfield ภาพยนตร์ไซ-ไฟระทึกขวัญที่เปิดตัวเป็นอันดับหนึ่งของบ็อกซ์ ออฟฟิศ จากนั้นเขาปรากฏในภาพยนตร์ผลงานของไมค์ จัดจ์ เรื่อง Extract โดยแสดงร่วมกับเจสัน เบตแมน และแสดงในซีรี่ย์คอมเมดี้ที่ฉายทาง ABC เรื่อง Carpoolers ร่วมกับเจอร์รี่ โอคอนเนล มิลเลอร์ได้ขโมยซีนในภาพยนตร์คอมเมดี้เรื่อง She's the Greek ที่เขาแสดงร่วมกับรัสเซล แบรนด์ และ โจนาห์ ฮิล, Out of My League ที่แสดงร่วมกับเจย์ บารูเชล และ อลิซ อีฟ และยังให้เสียงตัวละครทัฟฟ์นัต ในภาพยนตร์แอนิเมชั่นที่ประสบความสำเร็จเรื่อง How to Train Your Dragon มิลเลอร์ยังมีบทบาทในภาพยนตร์คอมเมดี้เรื่อง Get Him to the Greek ที่เขาแสดงร่วมกับรัสเซล แบรนด์ และโจนาห์ ฮิล
บางครั้งเขาแสดงร่วมกับกลุ่มเรื่องตลกรายการสั้น ๆ ที่มีชื่อว่า Heavyweight ร่วมกับแบรดี้ โนแว็ค, มาร์ค เรเทอร์แมน และนิค แวทเทอรอตต์ ในช่วงต้นปีนี้ Comedy Central ให้ความสนใจในรายการพิเศษที่ชี่อ Hot List ของพวกเขา ที่ให้ความสนใจกับนักแสดงตลกเดี่ยว 10 อันดับต้นของช่วงเวลานั้น มิลเลอร์เดินทางไปทักทายจากเด็นเวอร์, โคโลราโด และทัวร์ไปกับ Second City ที่ชิคาโกเป็นเวลาเกือบ 2 ปี เขาเป็นผู้ชนะของ Regional Winner of the Sierra Mist Search สำหรับ Next Great Comic ในปี 2005