เดนิส โอแฮร์ เคยได้รับรางวัล Tony Award และมีผลงานการแสดงละครเวทีเฟื่องฟูสุด ๆ ในช่วง 2 ทศวรรษที่ผ่านมา อีกทั้งยังแสดงบทบาทหลากหลายในภาพยนตร์มีได้รับการกล่าวขวัญถึงอย่าง Half Nelson, Sweet and Lowdown, The Anniversary Party, Garden State, 21 Grams, Stephanie Daley ที่ร่วมแสดงกับทิลดา สวินตัน และทิโมธี ฮัตตัน, Michael Clayton ที่นำแสดงโดย จอร์จ คลูนีย์ และ Charlie Wilson's War ของผู้กำกับไมค์ นิโคล
โอแฮร์เป็นนักแสดงละครเวทีในชิคาโก้ อยู่นานกว่า 12 ปีก่อนจะย้ายมายังนิวยอร์ค ละครเวทีที่มีกีฬาเบสบอลเป็นตัวเดินเรื่องหลักซึ่งเขารับบทเมสัน มาร์แซ็ค เรื่อง Take Me Out ส่งให้เขาได้รับรางวัล Tony Award สาขา Best Actor เมื่อปี 2003 โอ แฮร์ยังได้รางวัล Clarence Derwent Award, รางวัล Drama Desk Award, รางวัล Lucille Lortel Award, รางวัล Broadway.com Audience Award, และรางวัล Outer Critics Circle Award จาก Take Me Out ทั้งยังไปร่วมแสดงบทนี้ที่ West End ในลอนดอนด้วย
โอแฮร์ยังได้รับการเสนอชื่อชิงรางวัล Tony สาขา Best Actor เมื่อปี 2004 จากบทบาทในละครเพลงเรื่อง Assassins, รับบทออสการ์ ในละครเวที Broadway เรื่อง Sweet Charity ที่ส่งให้เขาได้รับรางวัล Drama Desk Award สาขา Best Featured Actor in a Musical เมื่อปี 2005 และยังได้รับการเสนอชื่อเข้าชิงรางวัล Outer Critics Circle Award และรางวัล Broadway.com Audience Awards อีกสองครั้งด้วย
โอแฮร์ยังเคยรับบทเป็นเฮอร์ ลุดวิค ประกบอลัน คัมมิ่ง กับนาตาชา ริชาร์ดสัน ในละครเวที Broadway เรื่อง Cabaret ที่กำกับโดยแซม เมนเดส และร็อบ มาร์แชล เมื่อปี 1998 เขาเริ่มแสดงละครเวที Broadway เรื่องแรกใน Racing Demon เมื่อปี 1995 เขาจบการศึกษาจาก Northwestern University
