จอห์น ไมเคิล ฮิกกิ้นส์ เป็นที่รู้จักกันดีจากบทบาทที่หลากหลาย จากบาทที่เขาแสดงเป็น เดวิด เลตเตอร์แมนในภาพยนตร์ที่ได้รับการกล่าวขวัญทางช่อง HBO เรื่อง The Late Shift มาสู่การแสดงที่เขารับบทเป็น ชิห์ สุผู้ร่าเริงในภาพยนตร์คอมเมดี้ของคริสโตเฟอร์ เกสท์เรื่อง Best in Show เขาเป็นนักแสดงประจำของคณะของเกสต์ ฮิกกิ้นส์ยังได้ร่วมแสดงในเรื่อง For Your Consideration และเรื่อง A Mighty Wind ก่อนหน้านี้เขาเพิ่งปิดกล้องผลงานภาพยนตร์การกำกับการแสดงเป็นเรื่องแรกของ เจฟฟ์ บาลิสเรื่อง Still Waiting โดยร่วมแสดงกับ จัสติน ลองและมีภาพยนตร์อีกสองเรื่องซึ่งมีกำหนดจะออกฉายในปี 2009 เรื่อง Dirty Girl นำแสดงโดย ลิซ่า คูโดรว์และภาพยนตร์เรื่องแรกของผู้กำกับการแสดง วิลล์ คลัค เรื่อง Fired Up
ผลงานสร้างชื่อเรื่องอื่นของฮิกกิ้นส์ยังรวมไปถึง ผลงานของนักเขียน/ผู้กำกับการแสดง เจค คาสเดนเรื่อง Walk Hard: The Dewey Cox Story จากผลงานของผู้เขียน/ผู้อำนวยการสร้าง จูดด์ อปาโทว์, ผลงานของทอม ชาเดียเรื่อง Evan Almighty นำแสดงโดย สตีฟ คาร์เรล และมอร์แกน ฟรีแมน, เรื่อง Fred Claus กำกับการแสดงโดย เดวิด ดอบกิ้น และนำแสดงโดย วินซ์ วอห์น และพอล กีอาแมตตี้, ผลงานของเพย์ตัน รีดเรื่อง The Break-Up ร่วมแสดงกับวอห์น และเจนนิเฟอร์ อนิสตัน, ผลงานของดีน พาริซอท เรื่อง Fun with Dick and Jane นำแสดงโดย จิม แคร์รี่ และทีอา ลีโอนี่, ผลงานของเดวิด เอส กอยเยอร์ เรื่อง Blade: Trinity นำแสดงโดย เวสลี่ สไนป์, ผลงานของ คริส โคลัมบัสเรื่อง Bicentennial Man นำแสดงโดย โรบิ้น วิลเลี่ยมส์ และผลงานที่ได้รับการกล่าวขวัญของ แบร์รี่ เลวินสันเรื่อง Wag the Dog ร่วมแสดงกับโรเบิร์ต เดอ นีโร และดัสติน ฮอฟแมน
นอกจากงานทางภาพยนตร์ของเขา ฮิกกิ้นส์ยังคุ้นหน้าคุ้นตากับภาพยนตร์โทรทัศน์ โดยตอนนี้เขาร่วมแสดงกับมอลลี่ แชนน่อนและเซลม่า แบลร์ในภาพยนตร์ซิท คอมเรื่อง Kath & Kim เขายังได้ร่วมแสดงประจำในซีรี่ส์ที่ได้รับการกล่าวขวัญเรื่อง Arrested Development มิทช์ เฮอร์วิทซ์ซึ่งเป็นผู้สร้างสรรค์โชว์ร่วมเขียนกับคริสโตเฟอร์ เกสต์ กำกับการแสดงภาพยนตร์โทรทัศน์เรื่อง The Thick of It โดยมีเค้าโครงเรื่องมาจากซีรี่ส์ทางช่อง BBC โดยมีฮิกกิ้นส์อยู่ในหัวให้เป็นดารานำ ผลงานภาพยนตร์โทรทัศน์อีกหลายเรื่องของเขายังรวมไปถึงการร่วมแสดงประจำในผลงานของ เดวิด อี เคลลี่ เรื่อง Ally McBeal โดยให้เสียงของ Mentak the Mindtaker ในภาพยนตร์การ์ตูนซีรี่ส์คอมเมดี้ของ Adult Swim เรื่อง Harvey Birdman, Attorney at Law
