ทิโมธี โอลิแฟนท์ ได้รับความสนใจครั้งใหญ่เมื่อตอนรับบท ท็อดด์ เกนส์ นักค้ายา ในผลงานที่ได้รับเสียงปรปมืออย่างกึกก้องของดัค ลีแมน เรื่อง Go โอลแฟนท์ เพิ่งเสร็จจากการถ่ายทำงานไพล็อทสำหรับซีรี่ส์ตะวันตกชุดใหม่ทาง HBO เรื่อง Deadwood สร้างสรรค์โดย เดวิด มิลค์ และกำกับการแสดงโดย วอเตอร์ ฮิล ทิโมธีแสดงเป็น เซธ บุลล็อค นายพลคนเก่งแห่งมอนทาน่า ที่มายังเมืองแห่งเดดวู้ด เพื่อออกกฎระเบียบโดยความช่วยเหลือจากไวด์บิลฮิคค็อค
โอลิแฟนท์มีผลงานหนังอีกสองเรื่อง ทาง Independent Film Channel ในเรื่อง The Safety of Objects กับเกลน โคลส และทาง New Line Cinema เรื่อง A Man Apart คู่กับวิน ดีเซล
โอลิแฟนท์ยังร่วมแสดงในงานหนังของ Sony Classics ในเรื่อง The Broken Hearts Club ซึ่งเล่าเรื่องราวของกลุ่มเกย์รุ่นกะเตาะที่สนิทสนมกันมาก และมีปัญหาในการวางตัวและพบกับความสบายใจเมื่อได้ร่วมทีมเล่นกีฬาซอฟท์บอลด้วยกัน หนังเรื่องนี้ยังร่วมแสดงโดยดีน เคน และจอห์น มาโฮนี่
ทางโทรทัศน์ โอลิแฟนท์ยังมีผลงานหนังทาง HBO เรื่อง When Trumpets Fade โดยผู้กำกับการแสดงจอห์น เออวิน เขายังได้ร่วมแสดงในซีรี่ส์ดราม่าที่โด่งดัง High Incident ซึ่งสร้างสรรค์โดยสตีเวน สปีลเบิร์ก และอีริค โบโกเซียนให้กับดรีมเวิร์คส์
โอลิแฟนท์ศึกษาด้านศิลปะการละครที่ University of Southern California และหลังจบการศึกษาย้ายไปยังนิวยอร์ค เพื่อสมัครเข้าโปรแกรมการแสดงของวิลเลียม เอสเปอร์ และที่นิวยอร์คนี่เองที่เขาได้เริ่มอาชีพการแสดงที่ยิ่งใหญ่ เขาได้รับรางวัล World Theater Award for Outstanding Debut Performance ซึ่งเป็นรางวัลเดียวกับที่อัล ปาชิโน และอลัน อัลด้า เคยได้รับ P จากการรับบททิม แฮพกู้ด ในงานของ Playwright Horizon's The Monogamist, เขียนบทโดยคริสโตเฟอร์ ไคล์
เขายังได้แสดงในงานของเดวิด เซดาริส ในละครซึ่งอำนวยการผลิตแต่ผู้เดียว เรื่อง Santaland Diaries ที่ Atlantic Theater และต่อมากลับไปยัง Playwright Horizon เพื่อแสดงเรื่อง Plunge, ขียนบทโดยคริสโตเฟอร์ ไคล์ เช่นเดียวกัน ก่อนอาชีพการแสดง เขาแข่งว่ายน้ำที่ University of Southern California และได้เข้าแข่งที่ U.S. National Finalist in the 200 individual Medley
