บอนนี่ ฮันต์ ครอบครองโลกภาพยนตร์, โทรทัศน์ และละคร ในฐานะนักแสดง, ผู้เขียนบท และผู้กำกับฯ โตขึ้นมาในถิ่นผู้ใช้แรงงานของชิคาโก ฮันต์เคยทำงานในหน่วยพยาบาลของโรงเรียนมัธยม และได้กลายเป็นพยาบาลที่ Northwestern University Hospital ในเวลาเดียวกันเธอก็ได้ทำงานทางการแสดง ที่ Second City อันเลื่องชื่อ ฮันต์มีผลงานภาพยนตร์เรื่องแรกในงานของแบรี่ เลวินสัน เรื่อง Rain Man รับบทเป็นสาวเสิร์ฟซุ่มซ่าม และเธอยังเป็นไกด์คนขยันผู้น่าขันของไวท์เฮาส์ ในเรื่อง Dave
ในปี 1996 ฮันต์ได้รับบทน้องสาวหัวไวของเรเน เซลเวกเกอร์ในหนังของคาเมรอน โครว์ เรื่องฮิต Jerry Maguire ผลงานเรื่องอื่น ๆ ได้แก่ Jumanji กับโรบิน วิลเลียมส์, นอร์แมน จิววิสัน ใน Only You เป็นเพื่อนรักของมาริสา โทเมอิ และในหนังของชาร์ลส โกรดิน เป็นภรรยาผู้วุ่นวายในหนังครอบครัวเรื่องฮิต Beethoven และ Beethovens 2nd
นอกเหนือจากความสำเร็จอย่างมากมายของเธอกับงานในจอภาพยนตร์ ฮันต์ยังได้กำกับภาพยนตร์เรื่อง Return To Me ในปี 1999 ซึ่งเธอได้ร่วมเขียนกับเพื่อนที่ร่วมงานกันมานาน ดอน เลค นำแสดงโดย เดวิด ดูคอฟนีย์, มินนี ไดรเวอร์, แครอบ โอ คอนเนอร์, โรเบิร์ต ลอคเกีย, เดวิด อลัน ไกรเออร์, โจเอลลี ริชาร์ดสัน, จิม เบลูชี และฮันต์ เป็นภาพยนตร์คอมเมดี้รักโรเมนติค ที่แสดงให้เราเห็นว่า ในเรื่องของความรักหัวใจจะเป็นผู้นำทาง Return To Me ถ่ายทำเกือบทั้งเรื่องที่บ้านเกิดของฮันต์ในชิคาโก
ฮันต์เป็นผู้ให้เสียงเป็น โรซี หนึ่งในบรรดาแมลงผู้ร่าเริงในหนังแอนิเมชั่นเรื่องฮิต A Bugs Life และร่วมแสดงในเรื่อง The Green Mile กับทอม แฮงค์ส และเคียงบ่ากับแฮร์ริสัน ฟอร์ด และคริสติน สก็อต โธมัสใน Random Hearts ฮันต์มีงานแสดงประจำในซีรี่ส์โทรทัศน์ Grand และ Davis Rules ในปี 1993 เธอได้รับคำยกย่องอย่างมากในฐานะผู้หญิงคนแรกที่เขียนบท อำนวยการสร้าง และแสดงในซีรี่ส์ของตนเอง เรื่อง The Building และคอมเมดี้รวมรส (ซึ่งเธออำนวยการบริหารด้วย) ซึ่งรับบทโดยฮันต์ และเพื่อนของเธอจาก Second City เป็นผู้ใหญ่วัยละอ่อนที่อาศัยอยู่ในอพาร์ทเมนท์ที่ชิคาโก เธอยังได้เขียนบท อำนวยการสร้าง และแสดงในงานที่ได้รับคำชมจากนักวิจารณ์ อย่าง Bonnie ทาง CBS บทบาทตลกขบขันที่เธอแสดงเป็นประจำในรายการทอล์กโชว์ต่างๆ ทำให้เธอได้รับคำยกย่องจาก Entertainment Weekly ว่าเป็น แขกรับเชิญผู้ถ่ายทอดได้ยอดเยี่ยมที่สุดในอเมริกา (ทอล์กโชว์)
เธอยังมีผลงานใน Stolen Summer ซึ่งกำกับการแสดงโดยพีท โจนส์ และร่วมแสดงกับ ไอแดน ควินน์และเควิน พอลแล็ค เรื่อง Stolen Summer ยังได้รับความสนใจอย่างมากจากรายการทาง HBO ซีรี่ส์ Project Greenlight ซึ่งได้ทำบันทึกการทำงานเรื่องนี้ ฮันต์ได้รับเสียงชื่นชมจากผลงานในเรื่อง Stolen Summer เมื่อออกฉายในงาน Sundance Film Festival เมื่อปี 2001