เจนนี่ สเลท ชื่อเกิด เจนนี่ ซาราห์ สเลท (Jenny Sarah Slate) เปิดตัวในโลกภาพยนตร์ด้วยภาพยนตร์ชื่อดังโดยกิลเลียน โรบสเฟียร์ เรื่อง Obvious Child สเลทรับบท ดอนนา นักแสดงตลกอายุประมาณ 20 ปี ผู้ซึ่งการตั้งครรภ์โดยไม่ได้ตั้งใจของเธอบีบให้เธอต้องเผชิญหน้ากับความจริงของการเป็นผู้หญิงที่ต้องพึ่งพาตัวเองเป็นครั้งแรก ภาพยนตร์เรื่องนี้เปิดตัวในงานเทศกาลภาพยนตร์ซันแดนซ์ปี 2014
การแสดงแจ้งเกิดของเธอในเรื่องนี้ทำให้เธอได้รับรางวัล Critic Choice Awards สาขานักแสดงนำหญิงยอดเยี่ยมในคอเมดีและได้รับรางวัล Virtuoso Awards ปี 2015 จากงานเทศกาลภาพยนตร์ซานตา บาร์บารา นอกจากนี้เธอยังได้รับการเสนอชื่อชิงรางวัล Independent Spirit Awards สาขานักแสดงนำหญิงยอดเยี่ยมและรางวัล Gotham Awards สาขานักแสดงแจ้งเกิดยอดเยี่ยมอีกด้วย นอกเหนือจากนั้นนิตยสาร New York Times, นิตยสาร Time, นิตยสารวาไรตี้ และนิตยสาร W ได้ยกย่องสเลทว่าเป็นผู้ที่มีการแสดงที่ดีที่สุดคนหนึ่งในปีนั้น นอกจากนี้สเลทและ Obvious Child ยังได้รับการยกย่องจากสมาพันธ์นักวิจารณ์แห่งชาติและสมาคมนักวิจารณ์ และเทศกาลภาพยนตร์อีกหลายแห่ง ซึ่งรวมถึงสมาพันธ์นักวิจารณ์ภาพยนตร์ชิคาโก สมาพันธ์นักวิจารณ์ภาพยนตร์เซนต์หลุยส์ สมาคมนักวิจารณ์ภาพยนตร์ฟินิกซ์ สมาพันธ์นักวิจารณ์ภาพยนตร์จอร์เจีย สมาคมนักวิจารณ์ภาพยนตร์แคนซัส ซิตี้ สมาคมนักวิจารณ์ภาพยนตร์สตรี เทศกาลภาพยนตร์ซันแดนซ์ เทศกาลภาพยนตร์นานาชาติซีแอตเติลและเทศกาลภาพยนตร์นิวพอร์ท บีช
หลังจากนี้ เธอจะแสดงในภาพยนตร์เรื่อง Gifted ซึ่งนำแสดงโดยคริส อีวานส์ และอ็อคตาเวีย สเปนเซอร์, โจชี ซึ่งนำแสดงโดยโธมัส มิดเดิลดิทช์, My Blind Brother ซึ่งนำแสดงโดยอดัม สก็อต, Aardvark ซึ่งนำแสดงโดยจอน แฮมม์และแซ็คคารี ควินโตและ Brain on Fire ซึ่งนำแสดงโดยโคลอี้ เกรซ มอเรทซ์ ล่าสุด เธอได้พากย์เสียงนายกเทศมนตรีเบลเวธเธอร์ในภาพยนตร์อนิเมชันโดยวอลท์ ดิสนีย์ พิคเจอร์สเรื่อง Zootopia ซึ่งทำรายได้ไปกว่าหนึ่งพันล้านเหรียญทั่วโลก ทำลายสถิติรายได้เปิดตัวสูงสุดสำหรับภาพยนตร์จากวอลท์ ดิสีย์ พิคเจอร์ส นอกจากนี้ เธอยังจะได้พากย์เสียงภาพยนตร์เรื่อง The Lego Batman Movie ที่ร่วมพากย์เสียงโดยวิล อาร์เน็ตต์อีกด้วย
ด้านจอแก้ว เธอได้แสดงในซีรีส์โชว์ไทม์เรื่อง House of Lies ซึ่งนำแสดงโดยดอน ชีเดิล, ซีรีส์คอเมดี เซ็นทรัลเรื่อง Kroll Show ซึ่งนำแสดงโดยนิค ครอลและซีรีส์เอ็นบีซีเรื่อง Parks and Recreation ซึ่งนำแสดงโดยเอมี โพห์เลอร์ นอกจากนี้ เธอยังได้พากย์เสียงบทแทมมีในซีรีส์ฟ็อกซ์เรื่อง Bobs Burgers อีกด้วย ผลงานจอแก้วเรื่องอื่น ๆ ของเธอรวมถึง Married, Brooklyn Nine-Nine, Girls, Bored to Death, Saturday Night Live และ Hello Ladies
เธอได้ร่วมงานกับดีน เฟลชเชอร์-แคมป์ ในการสร้างภาพยนตร์ขนาดสั้นที่เป็นที่ฮือฮาทางอินเทอร์เน็ต Marcel the Shell With Shoes On วิดีโอตัวแรก Marcel the Shell With Shoes On มียอดผู้ชมกว่า 27 ล้านครั้งทางยูทูปและถูกดัดแปลงให้กลายเป็นหนังสือเบสต์เซลเลอร์ของนิวยอร์ก ไทม์ ที่เขียนโดยสเลทและเฟลชเชอร์-แคมป์อีกเช่นเคย นอกจากนี้พวกเขายังได้เขียนหนังสือเล่มที่สองในชื่อว่า Marcel the Shell: The Most Surprised Ive Ever Been อีกด้วย
